CONSEGUENZE SULLA FITNESS DETERMINATE DALLA SELEZIONE SESSUALE IN CONDIZIONI AMBIENTALI MUTEVOLI: IL RUOLO DELLA PLASTICITÀ DEI CARATTERI SESSUALI

The past few decades have seen marked progress in the conceptualisation and quantification of sexual selection, fuelled in part by the realisation that both pre and postmating stages of sexual selection (and their interaction) should be accounted for, and that environmental effects can interfere with its operation at any stage. However, integrating both ideas together within the same study is still rare, thus for the majority of taxa we are missing a complete picture of the operation of sexual selection in ecologically relevant contexts. The objective of this thesis is to quantify total sexual selection under mild environmental stressors. I focus on variation in predation risk and food availability, two universal selective pressures that reveal condition-dependence of sexually selected traits. An extensive body of research has focused on the effects of these factors on the production and maintenance of sexually selected traits, male and female reproductive behaviours and gamete function, and we are also beginning to understand how they affect the strength and shape of sexual selection. We are, however, still lacking a unifying framework of the operation of total sexual selection along predation and resource availability gradients. Considering that in natural habitats both factors are likely to fluctuate over short timescales, it is plausible that consecutive reproductive episodes within the same population take place under varying levels of predation risk and/or resource availability, with potential consequences for sexual selection dynamics that in turn might affect species persistence in heterogenous environments. This thesis aims to fill the following gaps in our current knowledge: 1) the effect of immediate predation risk on the strength of pre and postcopulatory sexual selection, their interaction and the traits involved at each stage, 2) male phenotypes associated with successful coercive matings and how they differ from those advantaged during cooperative matings, and 3) the effect of dietary stress on postcopulatory processes, specifically the strength of postmating sexual selection and within-ejaculate variation in sperm velocity, using the Trinidad guppy Poecilia reticulata as a model system. Guppies are small freshwater fish with internal fertilisation and a promiscuous mating system, with males under strong pre and postmating sexual selection. Their native habitat consists of a system of rivers varying along both predation pressure and resource availability, making them ideal candidates for experimental studies exploring sexual selection dynamics under these environmental factors. I employ a mixture of behavioural observations and molecular analyses in order to examine the relationships between male pre and postcopulatory traits and mating and reproductive success in favourable conditions and under mild environmental stressors consisting of predation risk or food limitation. Collectively, my results indicate that even mild environmental stressors have the potential to influence the operation of sexual selection, although not necessarily in easily predictable ways, revealing a role of stochastic processes. My findings add to existing literature illustrating that sexual selection is not static, but sensitive to environmental heterogeneity, and emphasize the need to quantify total sexual selection in an ecologically relevant context and confirm that, in order to fully appreciate the fitness consequences of sexual selection in a changing world, future research should employ multiple complementary indices and quantify both pre and postcopulatory episodes, their interaction and the traits involved.

Le ultime decadi sono state accompagnate dal progresso nella concettualizzazione e quantificazione della selezione sessuale. Questo progresso è stato alimentato dalla realizzazione che sia lo stadio pre, sia lo stadio post copulatorio (e la loro interazione) debbano essere considerati congiuntamente e che al contempo, qualsiasi stadio della selezione possa essere influenzato dalle condizioni ambientali. Lo studio integrato della selezione sessuale totale e della sua variabilità in condizioni ambientali mutevoli è raro, infatti, manca per la maggior parte dei taxa, un quadro completo in merito all’effetto della selezione sessuale in contesti ecologici rilevanti. Lo scopo di questa tesi è di quantificare la selezione sessuale totale in condizioni di lieve stress ambientale. Ho focalizzato la mia attenzione nel rischio di predazione e nella disponibilità di cibo, due pressioni selettive universali che svelano la dipendenza dalla condizione dei caratteri sessuali. Una letteratura corposa si è concentrate sugli effetti che questi fattori esercitano sull’espressione e il mantenimento dei caratteri sessuali, sul comportamento riproduttivo di maschi e femmine, sulla funzionalità dei gameti, e recentemente, sull’influenza che esercitano nel modellare la forma e la direzione della selezione sessuale. Manca ancora però, una visione unificata del contributo della selezione sessuale totale lungo un gradiente di predazione e di disponibilità delle risorse. Considerando che in condizioni naturali entrambi questi fattori fluttuano nel breve periodo, è verosimile che eventi riproduttivi consecutivi entro la stessa popolazione, abbiano luogo in diverse condizioni di pressione predatoria e di disponibilità delle risorse con potenziali conseguenze sulle dinamiche di selezione sessuale che a loro volta possono influenzare la persistenza di una specie in un ambiente eterogeneo. Questa tesi ambisce a colmare i seguenti aspetti ancora ignoti: 1) l’effetto del rischio di predazione immediato sulla forza della selezione sessuale pre e post copulatoria, la loro interazione e quali sono i tratti coinvolti ad ogni stadio 2) le differenze fenotipiche tra maschi che esercitano copule coercitive e quelli che prediligono la copula cooperativa 3) l’effetto della scarsità di risorse alimentari sui processi post copulatori, nello specifico, la forza della selezione sessuale post copula, la variabilità nella velocità degli spermi entro eiaculato, usando il guppy Poecilia reticulata come specie modello. I guppies sono piccoli pesci d’acqua dolce a fecondazione interna che si accoppiano promiscuamente, pertanto, i maschi sono sottoposti a intensa selezione sessuale pre e post copulatoria. Il loro habitat naturale è sottoposto a variazione nell’intensità di predazione e nella disponibilità delle risorse rendendoli i candidati perfetti per lo studio sperimentale della variazione delle dinamiche di selezione sessuale al variare di queste particolari pressioni selettive. Ho utilizzato una combinazione di osservazioni comportamentali e di analisi molecolari allo scopo di esaminare le relazioni tra i tratti pre e post copulatori maschili e il loro contributo nel successo di accoppiamento e di riproduzione in condizioni di rischio predatorio e di scarsa disponibilità di risorse alimentari. Nel complesso i miei risultati indicano che anche uno stress ambientale di tipo lieve ha la capacità di influenzare l’esito della selezione sessuale, anche se non necessariamente in maniera prevedibile, rivelando un ruolo di processi stocastici. I miei risultati arricchiscono la letteratura già esistente dimostrando ancora come la selezione sessuale non sia statica, ma sensibile all’ambiente eterogeneo, enfatizzando la necessità di quantificare la selezione sessuale totale in un contesto ecologico rilevante per poter comprendere pienamente le conseguenze sulla fitness per effetto della selezione sessuale in un ambiente in continuo cambiamento.