The impulsive brain: new insights into the neural correlates of binge eating in normal weight population

Despite humans are known to embody a unique ability to self-regulate, sometimes they act impulsively (Hofmann et al., 2009). Generally, impulsive behaviors may derive from the co-occurrence of dysfunctional inhibitory processes and strong urges to act (Bari and Robbins, 2013). In more detail, our impulses, if not appropriate to the situation, are usually kept under control by inhibitory mechanisms; however, when inhibition fails, impulsive acts may stem (Bari and Robbins, 2013). Researchers and mental health experts agree that impulsivity can boost the risk for a range of maladaptive behaviors, such as substance abuse (Kale et al., 2018; Loxton, 2018). Recently, drawing upon the surmised similarities between addiction and overeating (Gearhardt et al., 2009), some authors have hypothesized that the same impulsivity aspects that lead people to abuse alcohol or drugs may also lead to dysregulated eating. In support of this theory, recent studies have shown that individuals with eating disorders and obesity are more impulsive than healthy people, especially when binge eating behavior is present (Waxman, 2008). However, given that most of these investigations focused on people with full-blown eating or weight disorders, it is still unclear whether high impulsivity characterized these individuals also before the dysregulated eating began or if it developed as a result of it. Thus, little is known about the role of impulsivity as a potential risk and predisposing factor for binge eating within the general population. Based on these premises, the aim of the present thesis is to shed some new light on the role of impulsivity at the roots of binge eating behavior. Starting from the contemporary state of the art, Chapter 1 provides an overview of the definitions of the various facets of impulsivity and their neural correlates. Subsequently, Chapter 2 reviews some of the behavioral and neuroimaging studies exploring the relationship between impulsivity and eating behavior. From the existing state of knowledge, I emphasize the need for an in-depth exploration of the role of different impulsivity-related aspects in normal-weight individuals with binge eating. Hence, I outline the primary purposes of this project. First, given the well-established impact of eating and weight disorders on cognitive and neurobiological processes (Horstmann et al., 2015; Smith et al., 2011; van den Akker et al., 2014), I decided to focus on a non-clinical population of normal-weight individuals with binge eating, to provide a clearer account of the role of impulsivity as a hallmark of this behavior, regardless of weight status. Second, given that impulsivity comprises several related forms that depend on distinct neuropsychological processes and neural systems (Dalley and Robbins, 2017), I chose to assess this construct multi-modally, with self-reported, behavioral and neuroimaging measures, in the same study population, to disentangle the relative contribution of each component in the characterization of binge eating (Filbey and Yezhuvath, 2017). The second part of the thesis cover four experiments, in which, by comparing two groups of normal-weight individuals with and without binge eating, I aimed to explore: • General trait impulsivity, as assessed by self-reported questionnaires (Chapter 3); • Response inhibition abilities toward food, measured with food-specific Go/No-Go, GNG (Chapter 4) and Stop Signal Task, SST (Chapter 5); • Task-related brain activity during the execution of both tasks (Task-based functional MRI studies; Chapters 4 - 5); • Functional brain connectivity at rest (Resting-state functional MRI study; Chapter 6); • Brain morphometry (Voxel-based morphometry study; Chapter 7). In conclusion, the last chapter (Chapter 8) will draw upon the entire thesis, tying up the various theoretical and empirical strands in order to discuss the main findings of the experiments and their implication to future studies into this area.

Nonostante una nostra caratteristica intrinseca sia quella di poter controllare e regolare il proprio comportamento, a volte agiamo in modo impulsivo (Hofmann et al., 2009). Un’azione impulsiva può derivare da processi inibitori deficitari uniti a forti impulsi ad agire: infatti, se di solito gli impulsi vengono tenuti a bada da un’efficiente capacità inibitoria, quando questa fallisce, il risultato può essere la messa in atto di comportamenti impulsivi (Bari e Robbins, 2013). Ad oggi, numerose evidenze riportano una chiara associazione tra impulsività e sviluppo di comportamenti maladattivi, come l’abuso di sostanze (Kale et al., 2018; Hogart, 2011). Recentemente, sulla base dell’ipotesi che dipendenze da sostanze e iperalimentazione condividano un substrato comune (Dawe and Loxton, 2004), alcuni ricercatori hanno ipotizzato che i tratti impulsivi che predispongono alle dipendenze, siano anche coinvolti nel discontrollo nei confronti del cibo (binge eating). Diverse ricerche hanno fornito un preliminare supporto a questa ipotesi, riportando una maggiore impulsività in individui affetti da obesità o disturbi alimentari, soprattutto quando presenti episodi di abbuffate (Waxman, 2009). Purtroppo però lo studio di persone con disturbi conclamati del peso o dell’alimentazione può fornire limitate informazioni sul motivo per cui alcune persone tendono a perdere il controllo nei confronti del cibo. Non si chiarisce cioè il ruolo dell’impulsività: è un tratto pre-estistente e di rischio per lo sviluppo delle abbuffate o è invece la risultante del perpetuarsi di questi comportamenti? Il presente elaborato intende mettere in luce il ruolo dell’impulsività alla base del binge eating. Nella prima parte, partendo dallo stato dell’arte, il Capitolo 1 si concentra sulla definizione delle diverse componenti dell’impulsività e sulle loro basi neurobiologiche. Seguendo la stessa struttura, il Capitolo 2 presenta alcuni studi che indagano l’impulsività e i suoi correlati in relazione al comportamento alimentare. Grazie all’analisi della letteratura, ho evidenziato la necessità di un’indagine del ruolo di diverse componenti dell’impulsività in individui sani, con episodi di binge eating. In particolare, visto l’impatto di disturbi alimentari e del peso sui processi cognitivi e neurobiologici (Horstmann et al., 2015; Smith et al., 2011; van den Akker et al., 2014), ho deciso di condurre lo studio considerando persone normopeso con episodi di binge eating, per comprendere il ruolo dell’impulsività come caratteristica alla base di questo comportamento, indipendentemente dalla presenza di disturbi alimentari o del peso. Inoltre, considerato che il termine impulsività racchiude in sé varie componenti, sottese da diversi substrati neurobiologici (Dalley e Robbins, 2017), ho scelto di indagare questo costrutto usando molteplici misure (questionari, compiti comportamentali, e tecniche di neuroimmagine), nella stessa popolazione, al fine di comprende il contributo di ogni dimensione nella caratterizzazione del binge eating. La parte sperimentale della tesi si compone di quattro studi, nei quali, confrontando due gruppi di persone con e senza episodi di binge eating, ho esplorato i seguenti aspetti: • Impulsività di tratto, tramite questionari autosomministrati (Cap. 3) • Capacità di inibizione della risposta motoria nei confronti del cibo, attraverso: Go/No-Go, GNG (Cap. 4) e Stop Signal Task, SST (Cap. 5) • Attività cerebrale durante l’esecuzione di GNG e SST (task-based fMRI study; Cap. 4-5) • Connettività funzionale a riposo (resting-state fMRI study; Cap. 6) • Morfometria cerebrale (Voxel-based Morphometry study; Cap. 7) In conclusione, il Capitolo 8, sulla base del cappello teorico introduttivo e dei risultati degli esperimenti, propone una discussione generale dei risultati e le loro implicazioni per future ricerche in questo campo.