Phenotypic plasticity in male sexually selected traits in response to social cues

Reproductive success of males is strongly influenced by their investment in costly sexually selected traits. Fitness returns, however, are often context-dependent and vary with demographic parameters such as sex ratio and population density. Under conditions of environmental variability, the ability to modulate reproductive decisions on the social context is highly beneficial. As a result, phenotypic plasticity of sexually selected traits is widespread. The aim of my study was threefold. Firstly, I worked to expand our current knowledge on phenotypic plasticity in sexually selected traits both empirically, through a test of the effect of female availability on male mating effort in the nursery web spider, and theoretically, through a literature review on the subject of strategic adjustments of ejaculate quality. Secondly, I evaluated costs and benefits of the anticipatory upregulation of sperm production observed in male guppies as a response to perceived mating opportunities. Finally, I investigated how post-copulatory processes may shape male mate choice. The two species used in my study, the guppy, Poecilia reticulata, and the nursery web spider, Pisaura mirabilis, are particularly suited to investigate phenotypic plasticity of sexually selected traits because they both express costly reproductive traits and they experience environmental fluctuations in socio-sexual factors. When I explored the effect of female availability on male investment in pre- and post-copulatory traits, I found that P. mirabilis males do not respond to variation in this parameter. While males do not reduce their mating effort per partner as mating opportunities increase, they may respond instead by increasing their total reproductive budget. The literature review focusing on plasticity of ejaculate quality, besides showing the diversity of traits subject to adjustment and of stimuli triggering the response, highlighted the difficulty of estimating the fitness consequences of ejaculate plasticity because of the complexity of patterns of co-variation with other reproductive and non-reproductive traits. The experiments investigating costs and benefits of anticipatory ejaculate adjustments showed that the costs of plasticity are minor in guppies, as compared to the costs of phenotype. Furthermore, the trade-off between sperm production and pre-copulatory traits (courtship rate) appears to be stronger than the trade-off between sperm number and quality. Finally, my experiments on post-copulatory processes demonstrated a first male sperm precedence and an advantage of previous partners against novel ones in multiply mated female guppies. These findings brought an important contribution to the understanding of phenomena of male mate choice, such as mate choice copying, audience effect and Coolidge effect. In conclusion, the results of my study demonstrate how trade-offs between pre- and post-copulatory traits have crucial effects on costs and benefits of phenotypic plasticity in reproductive traits, highlighting the importance to adopt an integrative approach and to consider multiple traits and their interaction when studying sexual selection. My results also stress the need for a careful evaluation of episodes of post-copulatory selection when interpreting plasticity of both pre- and post-copulatory investment.

Il successo riproduttivo dei maschi è fortemente influenzato dal loro investimento in costosi tratti sottoposti a selezione sessuale. Tuttavia, i vantaggi in termini di fitness di tale investimento sono spesso condizione-dipendenti e variano al variare di parametri demografici quali la sex ratio e la densità di popolazione. In ambienti variabili, l’abilità di adattare le decisioni riproduttive al contesto sociale è altamente vantaggioso. Ne risulta che i tratti selezionati sessualmente sono frequentemente caratterizzati da plasticità fenotipica. L’obiettivo del mio studio era articolato in tre parti. In primo luogo, ho lavorato per espandere l’attuale conoscenza nel campo della plasticità fenotipica di tratti sottoposti a selezione sessuale, sia tramite un approccio sperimentale, testando l’effetto della disponibilità di femmine sullo sforzo riproduttivo di maschi di Pisaura mirabilis, sia tramite un approccio teorico, cioè raccogliendo la letteratura disponibile sul tema degli aggiustamenti strategici della qualità dell’eiaculato. In secondo luogo, ho valutato costi e benefici dell’aumento di produzione spermatica osservato nei maschi di guppy come risposta alla percezione di opportunità di accoppiamento. Infine, ho indagato l’effetto di processi post-copulatori su fenomeni legati alla scelta del partner. Le due specie utilizzate nel mio studio, il guppy, Poecilia reticulata, e il ragno P. mirabilis, sono particolarmente adatti per studiare la plasticità fenotipica di tratti sotto selezione sessuale in quanto entrambi esprimono costosi tratti riproduttivi e subiscono fluttuazioni del loro ambiente socio-sessuale. Lo studio degli effetti della disponibilità di femmine sull’investimento maschile in tratti pre- e post-copulatori ha rivelato che i maschi di P. mirabilis non rispondono a variazioni in questo parametro. Nonostante essi non riducano l’investimento riproduttivo allocato al partner all’aumentare delle opportunità di accoppiarsi, potrebbero invece rispondere aumentando il proprio budget riproduttivo totale. L’esame della letteratura sulla plasticità della qualità dell’eiaculato, oltre a mostrare la varietà dei tratti soggetti ad aggiustamenti e dei fattori di stimolo, ha evidenziato la difficoltà di stimare le conseguenze per la fitness di questo tipo di risposte, a causa della complessità dei pattern di interdipendenza con tratti riproduttivi e non. Gli esperimenti che hanno indagato costi e benefici degli aggiustamenti strategici dell’eiaculato hanno mostrato che in guppy i costi della plasticità sono ridotti, se confrontati con i costi del fenotipo. Inoltre, il trade-off tra produzione spermatica e tratti pre-copulatori (il tasso di corteggiamento) sembra essere più marcato di quello tra numero e qualità degli spermi. Infine, i miei esperimenti sui processi post-copulatori in femmine poliandriche hanno evidenziato una precedenza spermatica del primo maschio e un vantaggio dei partner precedenti rispetto a quelli nuovi. Queste scoperte portano un importante contributo alla comprensione di fenomeni osservati nel contesto della scelta maschile del partner, quali la copia della scelta, l’effetto audience e l’effetto Coolidge. In conclusione, i risultati del mio studio mostrano come i trade-off tra tratti pre- e post-copulatori abbiano importanti effetti sui costi e i benefici della plasticità fenotipica di tratti riproduttivi, evidenziando l’importanza di adottare un approccio integrativo e di considerare vari tratti e la loro interazione nello studio della selezione sessuale. I miei risultati sottolineano anche la necessità di un’attenta valutazione di episodi di selezione post-copulatoria durante l’interpretazione di casi di plasticità nell’investimento sia pre- e che post-copulatorio.