Environmental effects and biophysical constraints on xylem physiology and tree growth in conifers in the Alps

Trees are impressive long-living organisms that continuously increase in size by many orders of magnitude during ontogeny by accumulating xylem biomass in stem, branches and roots. While growing taller, trees continuously adjust the xylem structure to achieve an optimal balance of carbon costs for the competing biomechanical and hydraulic requirements. One of the main function of the xylem structure is the delivery of the water from the roots up to the leaves. This must be maintained during the ontogeny, when the hydrodynamic resistance increase due to the increase in the xylem path length. However, by widening the diameter of xylem conduit (from the stem apex downwards), trees are able to minimize the negative effect of height growth. Additionally, this widening is stable during ontogeny, thus determining the radial change in conduit dimension with cambial age (from the pith outwards), implying a dependency between the variation of conduit-lumen diameter with cambial age and the rates of stem elongation. These adjustments in the xylem structure remain permanently fixed and chronologically archived in the secondary xylem, and, given the tight link between structures and functions, these provide a ‘time component’ to functional responses induced by xylem plasticity, thus allowing to reconstruct growth dynamics under different environmental conditions. However, there is a lack of detailed information and standardized procedures to explore, at the intra-specific level, the long-term modifications of xylem traits over the full life-span of trees, together with their variability along axial and radial profiles. Additionally, little is known about the relationships between the structures and functions in a view of exploring the future challenges in how a plant’s hydraulic architecture may respond to the ongoing climate change. This thesis, represent a set of studies based on dendro-anatomical and physiological approaches aimed to: - identify priorities and trade-offs among xylem functions; - determine the anatomical traits responsible for them; - retrospectively analyze how these relationships vary during ontogeny under different environmental condition; - analyze the functional response to xylem modifications occurring during ontogeny; - investigate the possibility of retrospectively analyzed height growth based on hydraulic radial profiles. Furthermore, a guidance from sample collection to xylem anatomical data and a new approach to customize cell wall thickness measurements according to the specific aims of the study, were developed. This thesis has highlighted that the xylem anatomical structure of conifer trees (Larix decidua, Picea abies, Pinus cembra) showed a high priority and biophysical determination of traits linked to hydraulic efficiency, such as conduit size, to efficiently support assimilation necessary for tree growth. Besides, other functional traits linked to mechanical support and metabolic xylem functions showed more plastic responses to intrinsic and extrinsic factors. Due to the ontogenetic stability of axial patterns of conduit size, it was possible, based on radial profiles of xylem conduit diameter of tree rings, to estimate tree growth rate, even if species-site specific, and make comparison between trees living in different epochs. In addition, despite the risk of becoming more vulnerable to air seeding cavitation, trees showed to prioritize of hydraulic efficiency vs. safety during the ontogenetic development, as the increase in xylem conductance with tree height determined a contextual decrease in the hydraulic safety margin. This study showed the importance of taking into account the three dimensional anatomical trends to better understand of the trade-offs of hydraulic safety vs. efficiency shape up the tree architecture and affect its adjustments occurring during ontogeny to cope with the arising intrinsic (i.e., size-related) and extrinsic (i.e., environmental) constraints to growth.

Gli alberi sono organismi viventi che aumentano continuamente di dimensione (anche diversi ordini di grandezza) durante l'ontogenesi, accumulando biomassa nel fusto, nei rami e nelle radici. Durante la crescita, la struttura xilematica degli alberi continua ad adattarsi mantenendo un equilibrio nell’ottimizzazione del carbonio, garantendo contemporaneamente un’adeguata stabilità meccanica ed efficienza idrica della pianta. Il trasporto dell'acqua dalle radici fino alle foglie è una funzione fondamentale dello xilema e deve essere mantenuto efficiente durante tutte le fasi ontogenetiche. La resistenza idraulica del sistema infatti è fortemente influenzata dall’incremento della lunghezza del percorso idrico. Tuttavia, allargando la dimensione degli elementi di conduzione dello xilema (dall'apice alla la base del fusto), le piante sono in grado di minimizzare l'effetto negativo della crescita in altezza. Inoltre, data la stabilità di questo trend assiale durante l’ontogenesi, le dimensioni dei condotti xilematici aumentano anche in direzione radiale con l'età cambiale (dal midollo verso l'esterno), determinando una forte relazione tra la variazione del diametro dell’elemento conduttivo con l'età cambiale ed il tasso di allungamento del fusto. Le modifiche nella struttura xilematica, rimanendo impresse e cronologicamente archiviate nel legno, rappresentano un’importante fonte di informazioni che permette di aggiungere una componente temporale legata a meccanismi funzionali e di plasticità xilematica e, quindi, permetterebbe di ricostruire le dinamiche di crescita in diverse condizioni ambientali. Esiste tuttavia, una carenza di conoscenza e di procedure standard atte ad esplorare, a livello intra-specifico, le modificazioni a lungo termine dello xilema e la variabilità della sua struttura lungo profili assiali e radiali. Rimangono inoltre poco chiari i rapporti tra la struttura e la funzionalità, utili a prevedere in futuro eventuali adattamenti del sistema idraulico e metabolico al cambiamento climatico. Questa tesi riporta una serie di studi che si basano su un approccio dendro-anatomico e fisiologico, allo scopo di: - individuare priorità e compromessi tra le varie funzioni xilematiche; - determinarne i tratti anatomici responsabili; - analizzare in maniera retroattiva la loro variazione durante l'ontogenesi e in diverse condizioni ambientali; - analizzare risposte funzionali alle modifiche anatomiche che occorrono durante l’ontogenesi; - esaminare la possibilità di ricostruire i trend di accrescimento in altezza basandosi su profili idraulici radiali. E’ stata definita una guida alla standardizzazione della procedura, dalla raccolta del campione al dato anatomico dei tratti xilematici. Inoltre è stato sviluppato un nuovo approccio di quantificazione dello spessore della parete cellulare al fine di soddisfare gli obiettivi specifici dello studio. La struttura xilematica delle conifere (Larix decidua, Picea abies, Pinus cembra) evidenzia priorità e determinazione biofisica di tratti legati all’efficienza idraulica, come le dimensioni delle tracheidi, al fine di sostenere l'assimilazione necessaria per la crescita degli alberi. Altri caratteri funzionali invece, legati al supporto meccanico ed all’attività metabolica, mostrano più plasticità a fattori intrinseci ed estrinseci. Grazie alla stabilità del trend assiale dei condotti idraulici durante l’ontogenesi è stato possibile, basandosi sul conseguente pattern radiale, stimare il tasso di accrescimento delle piante, anche se specie-sito specifico, e confrontare quindi i trend con le piante che sono vissute in epoche diverse. Nonostante il rischio di aumentare la vulnerabilità alla cavitazione, gli alberi tendono a priorizzare l’efficienza a discapito della sicurezza idraulica durante lo sviluppo ontogenetico, a causa dell’aumento della conduttanza e conseguente riduzione del margine di sicurezza idraulica. Questo studio dimostra l'importanza di considerare la tridimensionalità dei trend anatomici al fine di comprendere meglio i rapporti tra la sicurezza idraulica e l’efficienza che modella l’architettura della pianta, influenzandone le modifiche ontogenetiche e compensandone i vincoli di crescita intrinsechi (dimensione-dipendenti) ed estrinseci (ambiente-dipendenti).