Seasonal population dynamics, thermal tolerance, and damage assessment of the invasive pest Brown Marmorated Stink Bug, Halyomorpha halys

The brown marmorated stink bug, Halyomorpha halys, is an invasive pest species native from East Asia and introduced into the USA, Europe, and South America. This pest can feed on more than 170 plant species among orchards, vegetables, row crops, and ornamentals, and it causes damage on crops and nuisance to the human population due to its overwintering behavior. In the present work we studied the invasion pattern of the pest, its impact on grapevine and the effect of abiotic (low and high temperatures) and biotic (natural enemies) factors that can influence the population dynamics. The genetic structure of H. halys and of its primary symbiont, ‘Candidatus Pantoea carbekii’, were studied to elucidate the pathways of expansion of the pest across the invaded area. Some populations from north-eastern Italy showed the highest values of genetic diversity, and possible multiple introductions from different countries are suggested considering the affinity with symbiont haplotypes. Seasonal dynamics of H. halys in multi-cultivar vineyards and the damage on grape clusters were also studied, showing a higher H. halys abundance on red-berry cultivars than on white ones, on varieties ripening late in the season and on the border of the vineyards. Halyomorpha halys infestations caused damage on berries, showing a different cultivar and plant phenological stages susceptibility, and that damage was relevant only with high infestations, not commonly found in vineyards. Botrytis cinerea occurrence was correlated to H. halys presence, and this represents the main issue related to H. halys effect on the grapevine and should be considered in the definition of integrated pest management strategies on this crop. From the studies on lethal temperature exposures, exiting diapause adults were more sensitive to low- and high-temperature exposures than entering ones, and insects with a low nutritional status showed higher mortality levels after low-temperature exposures. Following low-temperature exposures, an increase in longevity and a reduction of fecundity of entering diapause H. halys females were also detected. The results showed that low temperatures in winter and spring can have an impact on the survival rate and population development of H. halys. Moreover, the mortality-curves obtained from high-temperature exposures can be used for the definition of cost-effective heat treatments aimed at the H. halys control. Finally, H. halys egg parasitoids complex was also studied, and the presence of Trissolcus mitsukurii, a species previously found in Asia, was recorded. This parasitoid shows a high impact on host eggs. By studying the genetic variability of the parasitoid population, the relation between Italian samples and Japanese and Chinese ones was detected. The study performed on the egg parasitoid complex of H. halys in northern Italy provides promising results for the control of the pest, and further studies are needed to assess the host range of T. mitsukurii in Europe and the factors influencing its distribution.

La cimice asiatica, Halyomorpha halys, è una specie invasiva nativa dell’Asia orientale, introdotta in USA, Europa e Sud America. Questo insetto dannoso si sviluppa a carico di più di 170 specie vegetali tra cui diverse colture frutticole, orticole, estensive e piante ornamentali. È in grado di causare danni alle colture e provocare fastidio alla popolazione umana quando si sposta nelle abitazioni per svernare. Nella presente tesi sono stati considerati alcuni aspetti relativi ai processi di invasione, all’impatto del fitofago sulla vite e agli effetti di fattori abiotici (alte e basse temperature) e biotici (controllo biologico) che possono influenzare la dinamica di popolazione di H. halys. Lo studio della struttura genetica dell’insetto associata a quella del suo simbionte primario, ‘Candidatus Pantoea carbekii’, ha permesso di chiarire le vie di invasione della cimice asiatica. Alcune popolazioni del nord-est d’Italia hanno mostrato la più alta variabilità genetica, suggerendo eventi di colonizzazione multipli da aree diverse. Nello studio delle dinamiche di popolazione stagionali di H. halys in vigneti multi-varietali è emersa una maggiore presenza dell’insetto su alcune cultivar a bacca rossa rispetto a quelle a bacca bianca, così come sono stati osservati livelli più elevati d’infestazione nelle zone di margine dei vigneti rispetto al centro. In studi specifici è emerso come le infestazioni di H. halys possano causare danni alle bacche, anche se è stata evidenziata una diversa suscettibilità varietale. Danni diretti sono rilevanti solo nel caso di elevati livelli d’infestazione, difficilmente osservabili in vigneto. Tuttavia è emersa una associazione tra l’incidenza di danni da Botrytis cinerea e la presenza di H. halys. Questo aspetto rappresenta la problematica principale dovuta alla cimice asiatica su vite e deve essere tenuta in considerazione nella definizione delle strategie di difesa. Gli studi sulle esposizioni a basse e alte temperature hanno dimostrato che gli individui a fine svernamento sono più sensibili alle alte e alle basse temperature rispetto a quelli che iniziano lo svernamento. Tra i primi, la mortalità degli insetti con livelli nutrizionali più bassi è stata maggiore in seguito alle esposizioni a basse temperature. Queste ultime hanno anche causato un aumento della longevità e una riduzione della fertilità nelle femmine svernanti. Lo studio evidenzia come l’esposizione a basse temperature possa influenzare il tasso di sopravvivenza e le dinamiche di popolazione di H. halys. Inoltre, le curve di mortalità derivate dallo studio sulle alte temperature possono essere impiegate per definire trattamenti termici per il controllo di H. halys. Infine, tra i parassitoidi oofagi di H. halys è stato ritrovato in nord Italia la specie asiatica Trissolcus mitsukurii, che ha mostrato un importane impatto sulle uova dell’ospite. Grazie a dei marcatori molecolari è emerso come gli individui del parassitoide raccolti in Italia siano affini ai campioni raccolti in Giappone e Cina. Lo studio sul complesso di ooparassitoidi naturali di H. halys in nord Italia fornisce risultati promettenti sul controllo del fitofago, ma ulteriori indagini saranno necessarie per valutare l’insieme di possibili altri ospiti del parassitoide in Europa, così come i fattori che ne influenzano la distribuzione.